Почему осенью листья желтеют и краснеют?

Посмотрите на клён у тропы. Жёлтую краску дереву осенью делать не нужно. Жёлто-оранжевые пигменты, каротиноиды, есть в листе всё лето, но их закрывает зелёный хлорофилл. Когда день укорачивается, дерево разбирает хлорофилл ферментами на бесцветные вещества, и жёлтый проступает. Красный появляется по-другому. Красные пигменты, антоцианы, лист синтезирует заново: из сахаров, которые задержались в листе, и на свету.

Разборку можно измерить. У сахарного клёна в лесу Новой Англии (США) к листопаду в листе остаётся около 5 % летнего хлорофилла и около 43 % каротиноидов. Летом зелёного пигмента было в 11 раз больше, чем жёлтого, к листопаду их стало почти поровну. Поэтому лист и выглядит жёлтым.

Для красного нужны сахара. В опыте ветви сахарного клёна охлаждали, и в их листьях сахаров стало больше в 2–10 раз, антоцианов — примерно во столько же. Нужен и свет: в тени синтез антоцианов подавлен.

Осенняя окраска складывается из трёх процессов: сигнал, разборка зелёного пигмента, синтез красного.

На чём стоит объяснение

• Сигнал к старению листа — укорочение дня. Это показано на европейской осине; спутниковые данные для листопадных лесов между 30° и 75° северной широты с этим согласуются.
• Хлорофилл не выцветает сам. Его по шагам разбирают ферменты, и самые обильные конечные продукты бесцветны.
• Каротиноиды убывают медленнее хлорофилла, поэтому к листопаду их в листе остаётся заметно больше.
• Антоцианов в летнем листе нет. Лист синтезирует их, когда в нём много сахаров и на него падает свет.
• Числа ниже измерены на сахарном клёне в Гарвардском лесу (США). У других видов, в других местах и в другие годы они свои.

Как разбирают зелёный пигмент

Молекула хлорофилла — кольцо с атомом магния в центре и длинным хвостом, фитолом. Ферменты разбирают её по очереди. Сначала хлорофилл b переводится в хлорофилл a. Затем фермент SGR удаляет магний, PPH отщепляет фитол, а PAO необратимо раскрывает кольцо. Получаются линейные цепочки, филлобилины, — их описано больше 40. Самые обильные из них бесцветны и копятся в вакуоли — заполненном соком пузырьке внутри клетки.

Цвет уходит из-за ферментов, а не потому, что пигмент выгорает на свету. Это видно по опыту на растении арабидопсис (Ren и соавторы, 2007). У мутанта nye1-1 не работает фермент SGR. После 6 суток в темноте у него оставалось около 50 % хлорофилла, а у обычных растений — меньше 10 %. При этом остальное старение у мутанта шло: фотосинтез падал, включались гены старения.

Почему проступает жёлтый

Сравним, сколько зелёного пигмента приходится на единицу жёлтого:

$$R = \frac{m_{\text{хл}}}{m_{\text{кар}}}$$

Здесь $m_{\text{хл}}$ и $m_{\text{кар}}$ — масса хлорофилла и каротиноидов на квадратный сантиметр листа. То есть $R$ показывает, во сколько раз зелёного пигмента в листе больше, чем жёлтого. Единицы в числителе и знаменателе одинаковые, поэтому $R$ — просто число.

Летом в листе сахарного клёна 32,51 мкг/см² хлорофилла и 2,96 мкг/см² каротиноидов. В опадающем листе — 1,69 и 1,26 мкг/см²:

$$R_{\text{лето}} = \frac{32{,}51}{2{,}96} \approx 11, \qquad R_{\text{осень}} = \frac{1{,}69}{1{,}26} \approx 1{,}3$$

Летом на каждый микрограмм жёлтого пигмента приходится 11 микрограммов зелёного, и жёлтого не видно. К листопаду хлорофилла остаётся около 5 % ($1{,}69 / 32{,}51 \approx 0{,}05$), а каротиноидов — около 43 % ($1{,}26 / 2{,}96 \approx 0{,}43$). Пигментов становится почти поровну. Авторы измерений так и объясняют жёлтый цвет: жёлтые пигменты в стареющих хлоропластах — зелёных тельцах клетки, где лежит хлорофилл, — перестают быть закрытыми. У девяти желтеющих видов Гарвардского леса среднее содержание хлорофилла в листе падает с 29,1 до 1,7 мкг/см², каротиноидов — с 2,8 до 2,6 мкг/см²: летом хлорофилла больше на порядок, а к листопаду каротиноидов становится больше, чем хлорофилла. Глаз замечает перемену рано: лист осины начинает желтеть на вид, когда потеряно около 40 % хлорофилла.

Откуда берётся красный

Антоцианы копятся в вакуолях клеток листа, чаще всего в столбчатой ткани — слое вытянутых клеток под верхней кожицей листа. В зрелых зелёных листьях девяти краснеющих видов их не нашли ни под микроскопом, ни в вытяжках. Значит, красный не проступает: лист делает пигмент заново. Краснеющие виды начинают синтезировать антоцианы в середине старения листа, когда хлорофилла остаётся меньше 20 мкг/см², то есть после потери примерно трети летнего количества.

Сырьё для антоцианов — сахара. Сахар уходит из листа по флоэме — проводящей ткани в коре. Если снять с ветви сахарного клёна кольцо коры (это называют кольцеванием), сахар остаётся в листьях. Сахарозы, глюкозы и фруктозы в листьях становится больше, и антоцианов — тоже, даже у деревьев, которые обычно желтеют. Такие ветви краснели при той же температуре, что и соседние, нетронутые. Значит, для красного нужен сахар, а холод — один из способов его накопить. Когда охлаждали отдельные ветви взрослого сахарного клёна, сахаров в листьях стало больше в 2 — почти 10 раз, антоцианов — примерно во столько же.

Нужен и свет. Опыт ставили на клёнах красном и сахарном, кизиле, красном дубе и калине. Затенение до 3 % и до 18 % полного света подавляло у них синтез антоцианов и замедляло потерю хлорофилла. Есть виды, которые антоцианы осенью не делают: берёза Betula papyrifera желтеет без них.

Что задаёт сроки и темп

Сигнал к началу — длина дня. Авторы работы о европейской осине пишут, что главный пусковой сигнал её старения — укорочение светового дня. Спутниковые данные по листопадной растительности за 2000–2018 годы говорят о том же. С минимальной температурой начало окраски связано лишь на 9 % изученной площади, конец окраски — на 34 %. Температура задаёт темп. У осины в холодные годы хлорофилл распадался в 2–3 раза быстрее, чем в самый тёплый год. По спутникам потепление замедляет ход окраски и растягивает старение.

Проверьте сами. Найдите на клёне у тропы наружные листья, на которые днём падает солнце, и листья в глубине кроны. На клёнах красном и сахарном затенение подавляло синтез антоцианов. Если у клёна у тропы тот же механизм, красный оттенок окажется на наружных листьях, а внутренние останутся жёлтыми или зеленее. Если клён окрашивается только в жёлтый, сравнение ответа не даст: у желтеющего бука затенение, наоборот, ускоряло потерю хлорофилла.

Тот же принцип. При созревании плодов хлорофилл разбирается по тому же пути, что в стареющем листе, теми же ключевыми ферментами SGR, PAO и RCCR; отличается только фермент, отщепляющий фитол: в листе это феофитиназа, в плодах томата — другие, пока не известные гидролазы. Антоцианы тоже появляются не только осенью. Зимой краснеют листья некоторых вечнозелёных растений, и тем сильнее, чем больше света. Красными бывают молодые листья многих видов весной и в тропиках.

Распад хлорофилла обезвреживает пигмент, опасный на свету, и открывает доступ к белкам, которые его держат. В этих белках главный запас азота листа. У растений с так называемым C3-фотосинтезом в хлоропластах находится до 75 % азота клетки, больше всего — в белке Rubisco¹. Сам азот хлорофилла дерево не возвращает: 4 моля азота из каждого моля хлорофилла остаются вместе с бесцветными продуктами распада в вакуоли¹. Поэтому распространённое объяснение «дерево забирает зелёный пигмент обратно в ветки» неверно: в ветки уходит азот белков хлоропласта.

Сколько азота уходит, можно оценить по измерениям на сахарном клёне². Обозначим $c$ — долю азота в массе листа, $M$ — массу квадратного сантиметра листа в мг/см². Тогда азота на квадратный сантиметр $c \cdot M$, а доля вывезенного азота:

$$q = 1 - \frac{c_{\text{осень}} \cdot M_{\text{осень}}}{c_{\text{лето}} \cdot M_{\text{лето}}} = 1 - \frac{0{,}0085 \cdot 5{,}14}{0{,}0194 \cdot 4{,}97} \approx 1 - \frac{0{,}044}{0{,}096} \approx 0{,}55$$ %оценка порядка%

Перед листопадом сахарный клён забирает из листа около половины азота. В числителе и знаменателе стоят мг/см², размерность сокращается, и $q$ остаётся долей. У осины по другим измерениям уходит около 80 % азота и фосфора³ или около 90 % азота⁴. Доля зависит от вида, года и способа счёта, поэтому верен только порядок.

Как быстро идёт разборка

У осины в 2003 году старение началось 11 сентября, по словам авторов, «видимо, под действием одного фотопериода». К 18 сентября хлорофилла стало вдвое меньше, вся разборка заняла 18 суток, а 29 сентября вывоз веществ из листьев прекратился³. Самое позднее дерево в другой работе начало стареть 22 октября, при длине дня 8,6 ч⁴. В Гарвардском лесу сроки почти не меняются от года к году. Половину листвы 16 видов теряли в среднем на 290-й день года ± 6 суток (1991–1999), то есть в середине октября. Первым облетает клён красный (8 октября), последним — бук Fagus grandifolia (2 ноября), разброс около 25 суток (3,6 недели)². По оценке обзора, распад хлорофилла идёт по планете волной с севера быстрее 1 км/ч, то есть не меньше 24 км за сутки⁵.

Лишний свет ночью сдвигает сроки. Во Флоренции 283 платана под уличными фонарями в 2014–2017 годах держали зелёные листья до середины декабря — конца января, минимум на 20 дней дольше, чем в парке без освещения⁶.

Какие деревья краснеют

В умеренном поясе красная осенняя окраска есть примерно у 10 % видов деревьев, жёлтая — примерно у 15 %. В смешанных лесах Новой Англии краснеют около 70 % древесных видов, а среди клёнов — около 50 % видов⁷. В Гарвардском лесу антоцианы при старении образовали 62 вида из 89².

Мороз лист не красит. После нескольких сильных заморозков листья буреют и опадают, не успев окраситься: бурый цвет означает гибель клеток⁷.

Границы этого рассуждения

• Путь распада хлорофилла изучен на модельных растениях — арабидопсисе, ячмене, злаках⁵⁸. Для листьев деревьев это обобщение обзоров.
• Не все продукты распада бесцветны. Кроме бесцветных есть жёлтые и розовые⁵.
• Путь должен дойти до конца. У мутантов без ферментов PAO или RCCR распад обрывается, копятся промежуточные продукты, ядовитые на свету, и на листьях появляются отмершие пятна⁸.
• Числа в мкг/см² измерены на видах Новой Англии, 40 % потери хлорофилла — на осине. На других видах и в других местах они не проверены.
• Связь холода с сахарами и антоцианами показана на уровне отдельных ветвей одного взрослого сахарного клёна⁹.
• Не все виды синтезируют антоцианы осенью: берёза Betula papyrifera их не делает¹⁰.
• Роль света показана на пяти видах при затенении до 3 % и до 18 % полного света. Более слабое затенение и другие виды в этой работе не проверяли; у желтеющего бука затенение, наоборот, ускоряло потерю хлорофилла.
• Вывод «начало окраски задаёт день» получен по спутникам для листопадной растительности 30–75° с. ш. Роль дня в этой работе выведена из того, что связь с температурой слабая; сам фотопериод там не измеряли¹¹.
• В субтропиках главный сигнал — температура. У четырёх субтропических видов прохлада 8–15 °C ускорила старение на 29,1–64,9 % по сравнению с 18–25 °C. Длина дня (14 ч против 10 ч) при холоде заметно не влияла¹².
• У осины порог длины дня свой у каждого клона и зависит от его происхождения. Начало старения у крайних популяций различалось примерно на 20 суток⁴.

О чём спорят

Зачем стареющему листу красный пигмент, обзор 2009 года называет загадкой⁷. Одни данные говорят за защиту листа от света. Мутанты без антоцианов при стрессе вывозили меньше азота, а при сильном свете и холоде их листья опадали зелёными, с повреждениями от света¹⁰. Красные стареющие листья кизила Cornus stolonifera восстанавливали фотосинтез после светового стресса, а жёлтые — нет¹³. Против этого — проверка на 55 видах: с вывозом азота оказался связан распад хлорофилла, а не синтез антоцианов¹⁴. При переанализе тех же данных с учётом родства видов вывоз азота у красных и у жёлтых видов оказался выше, чем у зелёных, а между красными и жёлтыми разницы не нашлось¹⁵. Третья версия — красный цвет служит сигналом насекомым, которые осенью переселяются на деревья⁷. Авторы исходной работы ответили, что такой результат не отличает защиту от света от сигнала¹⁶. В обзоре 2022 года эти функции считают не исключающими друг друга¹⁷.

Открытый вопрос

На что именно отвечает дерево — на длину дня или на длину непрерывной темноты? Авторы спутниковой работы допускают второе, но пока это их предположение¹¹.